Anatomía y conexiones de la materia blanca del giro fusiforme
En este estudio, abordamos la anatomía de la materia blanca subcortical subyacente del giro fusiforme, una región del lóbulo temporal que se cree que desempeña un papel importante en funciones especializadas de procesamiento visual, como el procesamiento facial. Hasta donde sabemos, ningún estudio previo ha descrito la anatomía subcortical del giro fusiforme y su relevancia para la neurocirugía. La preservación de la función en la cirugía cerebral depende de la preservación de los tractos de materia blanca que unen las áreas funcionales. Aquí hemos demostrado las conexiones del giro fusiforme utilizando imágenes de espectro de difusión y confirmado estas conexiones a través de disección anatómica macroscópica.
Las funciones de la microdisección están bien descritas en una publicación reciente23. La importancia primaria de la microdisección es la confirmación de los datos de la tractografía, ya que la tractografía es solo una representación generada por computadora de los tractos de materia blanca. La importancia de identificar estos tractos es discutir las relaciones anatómicas con las vías vecinas. Un ejemplo dentro de la neurocirugía sería que las masas que afectan a un tracto tendrían una mayor probabilidad de afectar a los tramos vecinos. Además, los cirujanos deben comprender qué partes superficiales deben conservarse al acceder a partes más profundas del cerebro. Están surgiendo diferentes técnicas para ayudar en la microdisección, como el análisis fotogramétrico de imágenes 24. Este método funciona tomando datos de imágenes de la muestra para reconstruir la superficie cortical y entre cada paso de la disección para minimizar la pérdida de materia blanca durante la disección.
Para nuestra disección, elegimos seguir el método Klingler como se describió anteriormente. El método Klingler de disección de fibras tiene fortalezas y debilidades inherentes. La resistencia primaria implica una resolución mejorada de la fibra en la disección final a través de una separación mejorada de la fibra al penetrar moléculas de agua que expanden los espacios entre las fibras durante la congelación. Esto permite una fácil disección, ya que las fibras ya están separadas de las fibras adyacentes y la materia cerebral antes de intentar la disección. La debilidad de esta disección y de las disecciones en general es que las fibras superficiales deben sacrificarse al diseccionar fibras más profundas. Además, para esta técnica, debe haber un método para congelar cerebros a-80° que puede no estar disponible para algunos investigadores.
Sección de resumen de resultados
El primer paquete principal fue la conexión entre el giro fusiforme y el giro lingual. Mientras que los tractos contralaterales se originaron dentro de las mismas áreas del giro lingual bilateral, había puntos de inserción ligeramente diferentes en el giro fusiforme (a la izquierda la inserción estaba en la porción anteromedial del giro y a la derecha estaba en la porción anterolateral). También hubo conexiones entre los lóbulos occipitales inferiores (origen) y fusiformes (inserción) bilateralmente. Los puntos de inserción en el giro fusiforme eran idénticos a los identificados para los tractos entre el giro lingual y el fusiforme. También las fibras en U conectaron giros adyacentes entre los giros occipitales inferiores y los giros fusiformes. También había un tramo entre el giro fusiforme y el cuneo que formaba parte del fascículo occipital vertical. El fascículo occipital vertical conecta tradicionalmente el giro occipital superior e inferior. La porción que se inserta en la fusiforme unida a la porción anteromedial de ese giro. Todas estas conexiones demuestran una fuerte conexión entre el lóbulo occipital y el giro fusiforme, lo que sugiere que el fusiforme está involucrado en funciones relacionadas con la visión o el procesamiento de información visual.
Giro fusiforme y percepción facial
Los estudios sobre la funcionalidad del giro fusiforme apoyan un vínculo entre esta región y los procesos de reconocimiento visual de alto orden, particularmente el reconocimiento de faces3,4,5,25. El área de la cara fusiforme (FFA), dentro de la circunvolución fusiforme media derecha, se ha asociado particularmente con el procesamiento facial 9. La lateralidad de la función de procesamiento facial se determinó en un estudio que combinó electrocorticografía con estudio de estimulación cerebral eléctrica realizado por Rangarajan et al.4. En este estudio, los autores encontraron que la estimulación del giro fusiforme derecho podría producir distorsiones perceptivas al ver caras. En particular, la estimulación del fusiforme izquierdo llevó a distorsiones visuales no relacionadas, incluida la distorsión de colores o la producción de fonemas.
Usando tractografía y disecciones, demostramos que el giro lingual y el giro occipital inferior se alimentan en múltiples áreas del giro fusiforme anterior. En el lado izquierdo, estas conexiones estaban ubicadas en el giro fusiforme medial, en un área conocida como área visual ventromedial (VMV). VMV puede desempeñar un papel en la integración de información de color, forma y textura para un reconocimiento holístico5,26. Conexiones en el lado derecho terminadas en la porción anterolateral del giro fusiforme, en el área de la cara fusiforme mencionada anteriormente, un área que es crítica para procesar rasgos faciales 27.
Nuestros estudios de conectividad respaldan el hecho de que el giro fusiforme puede tener diferentes funciones dependiendo de la lateralidad. En nuestra disección de 10 cerebros humanos cadavéricos, encontramos que 7 cerebros demostraron esta diferencia consistente en conexiones terminales fusiformes dependientes de la lateralidad. En un cerebro, no pudimos determinar la conexión terminal en ambos lados. En otros 2 cerebros, no pudimos determinar la conexión del terminal en un lado. No pudimos determinar la ubicación de algunas conexiones terminales de conexiones locales secundarias a la incapacidad de encontrar el tracto de fibra o preservar el tracto en disección. No se encontró que los volúmenes del tracto de materia blanca difieran significativamente entre los hemisferios derecho e izquierdo (t = 0,56, p = 0,59). La Tabla 1 muestra los datos de todas las conexiones terminales anatómicamente determinadas del giro fusiforme.
Aparte de la lateralidad, se cree que la percepción de las caras está mediada por una red neuronal altamente interconectada, que se cree que incluye un conjunto central de regiones posteriores que incluyen el área de la cara occipital (OFA), el área de la cara fusiforme (FFA), el surco temporal superior posterior (PST), así como las llamadas regiones extendidas que incluyen el polo temporal anterior, la amígdala y la corteza prefrontal ventromedial 5. Lohse et al.10 presentó un modelo de red en el que «la presencia o ausencia de rostros modula la conectividad efectiva de alimentación desde la corteza visual temprana hasta las áreas occipitotemporales», y también determinó que los tractos de información para rostros, en relación con otros objetos, están disminuidos en la prosopagnosia del desarrollo. Específicamente, encontraron una conectividad efectiva inferior desde la corteza visual temprana hasta la FFA bilateral y la PSTS derechas9,10. Estos autores también encontraron que los sujetos con prosopagnosia de desarrollo, aunque tenían la misma organización general de materia blanca que los controles en la corteza temporal ventral, mostraron propiedades atípicas similares en los tractos relacionados con las regiones selectivas de la cara de la cortex9,10.
El fascículo longitudinal inferior (ILF) y el fascículo occipital frontal inferior (IFOF) se describen en trabajos anteriores28, 29, 30. Su curso occipito-temporal lo convierte en una fibra candidata para el procesamiento de caras. Se han propuesto cinco subcomponentes diferentes del IFOF basados en el seguimiento de fibra de imágenes de espectro de difusión30. Usando una combinación de tractografía y disección cadavérica, pudimos confirmar al menos tres subcomponentes diferentes. Los componentes del IFOF del giro lingual y el giro occipital inferior terminaron en el giro frontal inferior, y los componentes del cuneo terminaron en el giro frontal superior. En cuanto a la ILF, nuestra tractografía y disección anatómica confirmaron la presencia de subcomponentes de ILF. Al igual que Latini, pudimos identificar una rama occipital cuneal, lingual e inferior del ILF29. El ILF y el IFOF conectan muchas de las regiones mencionadas, y los estudios han encontrado evidencia de que también son importantes para la percepción de las faces5. Los individuos con prosopagnosia congénita muestran alteraciones estructurales de la ILF bilateral y el IFOF, incluyendo baja anisotropía fraccionada (FA) y disminución del volumen de la ILF derecha, así como disminución del volumen del IFOF derecho5.
A pesar de la naturaleza altamente interconectada de esta red, hay alguna evidencia de que su disposición no está organizada en una jerarquía serial estricta, de modo que la información relacionada con la cara fluye desde el giro occipital inferior (GIO) a las regiones posteriores. Un estudio, que involucró la resección de la totalidad de las caras IOG, así como el 23,3% posterior de las caras giratorias fusiformes posteriores, encontró que esas regiones específicas de la cara aguas abajo de la resección mostraron una resistencia notable después de la operación, lo que indica la posibilidad de una red facial de múltiples rutas no jerárquicas31. Planeamos realizar un análisis más detallado del volumen del tracto del IFOF, ILF, junto con sus subcomponentes, en base a estos hallazgos.
Hay una serie de fibras en forma de U entre el giro occipital inferior y el giro fusiforme que alcanzan el nivel del lóbulo temporal posterior, un hallazgo reportado por el trabajo de Catani et al.32. Hay fibras del giro lingual y el giro occipital inferior que se alimentan del giro fusiforme anterior. Las fibras del giro occipital inferior corresponden a un área conocida como LO (occipital lateral), que recibe detalles, movimiento e información de la corriente dorsal y ventral para procesar la forma de los objectos26. El giro lingual contiene áreas funcionales relacionadas con el procesamiento visual básico. Esto da crédito a las teorías de que el procesamiento facial se produce a partir de un mecanismo de alimentación de las primeras áreas de procesamiento visual (LO, V1, V2, etc.).) a la zona de cara fusiforme33. La cercanía de estas conexiones al lóbulo temporal posterior también apoya la teoría de que esta información se alimenta en el área temporal posterior. Estos hallazgos se alinean con los resultados de Grill Spector et al. se informó sobre las conexiones de materia blanca de la red de la cara ventral33. Grill-Spector et al. se descubrieron conexiones jerárquicas de la circunvolución occipital inferior y áreas visuales tempranas. Además, su trabajo menciona tractos verticales de materia blanca que conectan con esta red, lo que hemos confirmado en el fascículo occipital vertical (VOF). Esto puede permitir que regiones a lo largo de la red de atención se conecten con la red de procesamiento facial. Grill-Spector también señala que el procesamiento facial puede ocurrir a través de múltiples vías. Hemos observado que las fibras en forma de U se extienden desde las primeras áreas de procesamiento visual hasta el giro fusiforme anterior. El IFOF y el ILF también han estado implicados en el procesamiento facial. Además, hay tractos específicos que se alimentan desde el giro occipital inferior y el giro lingual hacia el giro fusiforme. Juntos, estos hallazgos demuestran que pueden existir múltiples rutas para el procesamiento facial en el cerebro.
Las regiones selectivas de cara de la circunvolución fusiforme se han visto implicadas en condiciones distintas de la prosopagnosia. Se ha demostrado que el volumen de FFA es aproximadamente el doble de grande en adultos diagnosticados con Síndrome de Williams en comparación con los controles compatibles con la edad, a pesar del hecho de que toda la región de giro fusiforme es más pequeña en el Síndrome de Williams 34. El síndrome de Williams es un trastorno genético del desarrollo que afecta a múltiples sistemas de órganos. En relación con este trabajo, se ha encontrado que las personas con síndrome de Williams tienen dificultades para realizar tareas visual-espaciales. Por lo general, las lesiones del lóbulo parietal afectan la capacidad de realizar estas tareas. Por lo tanto, este déficit funcional en pacientes con síndrome de Williams sugiere una posible conexión entre el giro fusiforme y las tareas visual-espaciales. Además, los individuos neurotípicos parecen tener un giro fusiforme más simétrico que aquellos con trastorno del espectro autista (TEA). La asimetría hacia la izquierda del giro fusiforme se demostró con mayor frecuencia en los sujetos con TEA, mientras que una minoría de los sujetos con TEA con síntomas más graves exhibieron asimetría atípica hacia la derecha 35. El vínculo potencial de la circunvolución fusiforme con el síndrome de Williams y el TEA resalta el papel de esta región en la percepción facial y las funciones relacionadas.
Giro fusiforme y otras funciones sensoriales
El giro fusiforme no está dedicado únicamente al procesamiento facial. El surco occipitotemporal izquierdo y la región de la circunvolución fusiforme que se encuentra justo en el medio están implicados en el procesamiento léxico, específicamente en el cálculo de la descripción del grafema, independientemente de la orientación, ubicación o fuente. La lectura de las palabras escritas o pseudopalabras, y la producción de palabras escritas o pseudopalabras, mientras que la ortografía también está mediada por estos areas11. El daño a la circunvolución fusiforme posterior izquierda da lugar a deficiencias en el procesamiento visual de altas frecuencias espaciales, incluido el procesamiento ortográfico y no ortográfico, que se presenta como alexia pura, además de agnosia visual para objetos presentados a altas frecuencias espaciales8. Algunos individuos, sin embargo, han presentado alexia pura aislada después de que se dañaran los tramos de materia blanca que atraviesan entre el BA medial izquierdo 37 y el BA derecho 3711. Esto indica la posibilidad de que BA 37 medial izquierdo no sea el único área específica para tal descripción grafémica. Este hallazgo puede explicarse por el VOF, que tiene conexiones con el giro fusiforme posterior. El daño al VOF ha sido implicado en la producción de un alexia puro. Se realizó un análisis del volumen del tracto de la VOF, lo que demuestra que la VOF derecha e izquierda tienen diferencias en el volumen del tracto (Tabla 2). Esta amplia variación en el volumen del tracto de los pacientes puede demostrar diferentes funciones funcionales de la VOF para los pacientes. La VOF ha sido descrita previamente en la literatura36, 37. Estos estudios, basados en la tecnología de resonancia magnética por tensor de difusión, concluyen que el VOF conecta el giro fusiforme con cortezas de asociación visual unimodales. Nuestra tractografía y disección anatómica confirman este hallazgo al demostrar las conexiones en la VOF entre el giro fusiforme y el cuneo. Además, se demostraron las conexiones de la VOF dentro de las regiones occipitales laterales mencionadas anteriormente. Sin embargo, otras fibras que atraviesan el giro fusiforme, como el ILF y el IFOF, también pueden ser candidatas para el procesamiento léxico.
El giro fusiforme también ha sido implicado en la sinestesia de grafemas y tonos de color, en la que se ha encontrado que el giro fusiforme posterior izquierdo ha aumentado el volumen de materia gris, mientras que el giro fusiforme anterior izquierdo, así como el MT/V5 izquierdo, han disminuido el volumen de materia gris38. Por último, hay pruebas de que el giro fusiforme demuestra selectividad por los cuerpos humanos, separados de las caras o las herramientas 6. Los estudios demuestran que las conexiones efectivas disminuidas en el giro fusiforme se correlacionaron con una puntuación de error de cálculo del tamaño corporal, lo que posiblemente implique estas regiones en el desarrollo de anorexia nervosa7.
El giro fusiforme es una región importante implicada en tareas como el procesamiento visual de rostros y cuerpos humanos, así como la percepción de estímulos con altas frecuencias espaciales. Nuestros hallazgos contribuyen a la comprensión de la anatomía de esta región. Una mayor comprensión de las relaciones estructurales y funcionales inherentes a esta región puede apoyar los avances clínicos en áreas como la planificación quirúrgica para la resección de gliomas y el mapeo funcional en craneotomías despiertas. Además, los resultados postquirúrgicos relacionados con el giro fusiforme pueden comprenderse mejor en el contexto de la anatomía del haz de fibras resaltada por este estudio.